Уважаемый посетитель!
Эта информация для специалистов здравоохранения
Нажимая «ПРОДОЛЖИТЬ», Вы подтверждаете, что им являетесь


Оригинальный ноотропный препарат для детей с рождения и взрослых с уникальным сочетанием активирующего и седативного эффектов
Клинико-нейрофизиологические проявления низкого когнитивного темпа у детей
СтатьиЛ.С. Чутко1, Е.А. Яковенко1, С.Ю. Сурушкина1, Т.И. Анисимова1, Д.В. Чередниченко1, М.Д. Дидур1, С.А. Чекалова2
1 ФГБУН «Институт мозга человека им. Н.П. Бехтеревой» Российской академии наук, Санкт-Петербург, Россия;
2 НИИ гигиены и охраны здоровья детей и подростков ФГАУ «Национальный медицинский исследовательский центр здоровья детей» Минздрава России, Москва, Россия
Резюме
Цель исследования. Изучить клинические и нейрофизиологические особенности детей с низким когнитивным темпом (НКТ), а также эффективность применения препарата Пантогам в лечении данной патологии.
Материал и методы. Были обследованы 90 детей в возрасте от 8 до 10 лет. Из них основную исследуемую группу составили 30 детей с НКТ, группу сравнения — 30 детей с комбинированным типом синдрома дефицита внимания с гиперактивностью (СДВГ-К), контрольную группу — 30 детей без психоневрологических расстройств. В исследовании применялись клинический, нейрофизиологический (электроэнцефалография (ЭЭГ)) и параметрический методы. Использовались шкала явной тревожности CMAS (The Children’s Form of Manifest Anxiety Scale), шкала SNAP-IY (оценка степени невнимательности, гиперактивности и импульсивности), компьютерный тест TOVA (the Test of Variables of Attention), шкала SCT (Sluggish Cognitive Tempo) для оценки проявлений низкого когнитивного темпа, методика «Оперативная память» для количественной оценки рабочей памяти. Для лечения пациентов использовался препарат Пантогам в дозе 750 мг/сут в течение 8 нед.
Результаты. Пациенты с НКТ характеризуются более выраженными нарушениями внимания по сравнению со здоровыми сверстниками и детьми с СДВГ-К, причем у них отмечается снижение преимущественно не селективного внимания, а общего уровня функциональной активности. Также у группы детей с НКТ отмечается повышенный уровень тревожности по сравнению с группой детей с СДВГ. Сравнительный анализ уровня импульсивности показал, что для детей с НКТ менее характерен дефицит процессов торможения. По данным количественного анализа ЭЭГ выявлены специфические изменения функциональной активности во фронтальных и центральных областях коры головного мозга (статистически значимое, по сравнению с другими группами, увеличение отношения абсолютных мощностей тета-ритма к бета1-ритму), отражающие недостаточное возбуждение коры и менее сфокусированные нейронные состояния. При повторной оценке состояния детей с НКТ после курса терапии препаратом Пантогам улучшение в виде снижения степени невнимательности, выраженности нарушения оперативной памяти и уменьшения времени реакции было зарегистрировано в 60% случаев. По данным количественного анализа ЭЭГ отмечалось значимое уменьшение отношения абсолютных мощностей тета-ритма к бета1-ритму в центральных отведениях обоих полушарий и в теменно-височных отведениях левого полушария, свидетельствующее об увеличении уровня общей активации коры головного мозга после курса лечения.
Заключение. Выявлены клинические и нейрофизиологические различия у пациентов с НКТ и с комбинированным СДВГ. Показано, что применение препарата Пантогам для лечения детей с НКТ приводит не только к уменьшению основных проявлений этого расстройства, но и к улучшению функционального состояния головного мозга.
Ключевые слова: низкий когнитивный темп, СДВГ, управляющие функции мозга, Пантогам.
Чутко Л.С. — orcid.org/0000-0002-1065-9859
Яковенко Е.А. — orcid.org/0000-0001-7249-3332
Сурушкина С.Ю. — orcid.org/0000-0001-9510-7182
Анисимова Т.И. — orcid.org/0000-0002-1508-9584
Автор, ответственный за переписку: Чутко Л.С. — e-mail: chutko5@mail.ru
Чередниченко Д.В. — orcid.org/0000-0002-5015-5073
Дидур М.Д. — orcid.org/0000-0003-4086-5992
Чекалова С.А. — orcid.org/0000-0002-8564-3755
Как цитировать:
Чутко Л.С., Яковенко Е.А., Сурушкина С.Ю., Анисимова Т.И., Чередниченко Д.В., Дидур М.Д., Чекалова С.А. Клиниконейрофизиологические проявления низкого когнитивного темпа у детей. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2024;124(5):1-8. doi.org/10.17116/jnevro20241240511
В последние десятилетия в научной литературе используется термин «низкий когнитивный темп» (НКТ) (sluggish cognitive tempo, SCT). Для таких детей характерны общее снижение активности, склонность к дневной сонливости, погруженность в свои мысли и фантазии, «ментальный туман» [1, 2]. В качестве синонима данного состояния иногда используется понятие «синдром когнитивного отчуждения» (Cognitive Disengagement Syndrome) [3, 4]. Дети, а в дальнейшем и взрослые с НКТ испытывают значительные трудности с получением образования и квалифицированной работы. Первоначально данное понятие использовалось для описания клинических проявлений синдрома дефицита внимания (СДВ) без гиперактивности, но в дальнейшем произошло разделение этих понятий.
Ряд исследователей считают, что низкий когнитивный темп и дефицит внимания при СДВ с гиперактивностью (СДВГ) представляют два различных варианта дисфункции внимания — «второе нарушение внимания» [5, 6]. Дифференциация НКТ и нарушений внимания при СДВГ проводится на основании учета коморбидных эмоциональных и поведенческих нарушений, характерных для этих расстройств. Так, в отличие от пациентов с СДВГ для страдающих НКТ не характерно девиантное поведение [7]. Симптомы НКТ тесно коррелируют с признаками дефицита внимания, но не с гиперактивностью/импульсивностью [8, 9].
НКТ присутствует примерно у 7% детей начальной школы [10]. Китайские авторы находят симптомы данного заболевания у детей и подростков в 9,8% случаев [11]. При этом у детей с СДВГ данные проявления отмечаются в 27—40% случаев [11—14]. R. Barkley [7] обнаружил проявления НКТ у 5,1% обследованных взрослых людей.
Крайне немногочисленные исследования посвящены происхождению НКТ. Проведенные исследования пока не позволяют обоснованно говорить о наследственном характере данного заболевания [15]. Так, исследования, проведенные S. Moruzzi и соавт. [16], не показали повышенную встречаемость данного расстройства у близнецов. H. Bolat и соавт. [17] нашли, что аллель 7R гена DRD4 значительно более распространена в случаях НКТ, чем при СДВГ и у здоровых детей.
Сообщалось о повышении уровня НКТ у детей, подвергшихся внутриутробному воздействию алкоголя или никотина, с дисфункцией щитовидной железы, а также у детей, перенесших черепно-мозговую травму [18—21]. P. East и соавт. [22] пишут о возможной роли дефицита железа в генезе как НКТ, так и СДВГ.
Согласно R. Barkley [7], в происхождении данного расстройства весомую роль играют психосоциальные стрессоры. R. Musicaro и соавт. [23] пишут о значительной роли в возникновении НКТ психологических травм, возникающих в межличностных отношениях. J. Fredrick и соавт. [24] предположили, что, возможно, НКТ — это «когнитивная стратегия преодоления трудностей», позволяющая отключиться от болезненных эмоций, связанных с невзгодами и низкой социальной поддержкой. В литературе отмечена взаимосвязь между жестоким обращением с детьми и развитием НКТ [25].
R. Barkley [8] отметил, что родители детей с НКТ отличались от родителей здоровых детей и даже родителей детей с СДВГ более низким уровнем образования и более низким годовым доходом. Кроме этого, он обнаружил, что взрослые с НКТ имели более низкий уровень образования и более низкие годовые доходы.
По мнению А.Р. Агрис [26], НКТ возникает на фоне дефицита нейродинамических компонентов деятельности и обусловлен нарушениями функций I блока мозга по А.Р. Лурии (продолговатый мозг, мезодиэнцефальные, гипоталамо-диэнцефальные и лимбические области), которые контролируют поддержание оптимального уровня активации в головном мозге. Сниженный уровень активности определяет возникновение быстрой истощаемости, пониженной работоспособности, трудностей при усвоении нового материала.
В 2022 г. рабочая группа по исследованию данного состояния определила основные клинические проявления НКТ: низкий уровень активности — утомляемость, замедленное поведение, дневная сонливость; мечтательность — ребенок уходит в свои мечты, «кажется потерянным в тумане»; «ментальная путаница» — ребенок теряет ход мыслей, испытывает трудности при выражении своих мыслей словами, забывает, что собирался сказать [15].
Уже в дошкольном возрасте дети с НКТ подвержены тревожно-депрессивным расстройствам, различным соматическим заболеваниям, а также испытывают большее количество проблем в общении со сверстниками и чаще оказываются в социальной изоляции. При этом, если дети с СДВГ характеризуются высоким уровнем импульсивности и связанными с ними проблемами поведения, в том числе повышенным уровнем агрессивности, девиантным поведением с отрицанием своей вины, то дети с НКТ, наоборот, застенчивые, тревожные и склонные к самообвинению [27]. Дети с НКТ характеризуются трудностями в обучении, низкой учебной мотивацией и производительностью выполнения домашних заданий. Данные проблемы особенно заметны при изучении математики [28, 29].
Цель исследования — изучение клинических и нейрофизиологических особенностей детей с НКТ, а также эффективности применения препарата Пантогам для лечения этого расстройства.
Материал и методы
Основную группу составили 30 детей (16 (53,3%) мальчиков и 14 (46,7%) девочек, средний возраст 9,2±0,7 года) с жалобами, соответствующими проявлениям НКТ [15]. Группу сравнения составили 30 детей (24 (80%) мальчика и 6 (20%) девочек) с комбинированным типом СДВГ (далее — СДВГ-К). В контрольную группу вошли 30 детей без психоневрологических расстройств.
Критерии включения: возраст от 8 до 10 лет; с учетом того, что НКТ не является официальной диагностической категорией, для включения детей в исследование использовались критерии МКБ-11: гиперактивное расстройство с дефицитом внимания и преимущественными нарушениями внимания (6A05.0).
Критерии исключения: умственная отсталость, аутизм, тяжелая соматическая или неврологическая патология, снижение слуха. Кроме этого, в исследуемую группу не включались дети, получавшие лекарственные препараты, воздействующие на центральную нервную систему в течение 3 мес и менее до начала обследования.
Для уточнения степени НКТ использована специальная шкала (SCT — Sluggish Cognitive Tempo), разработанная S. Lee и соавт. [30] и состоящая из 10 доменов, позволяющих количественно оценить степень нарушений. Оценка степени тяжести СДВГ производилась с помощью шкалы SNAP-IV, которая состоит из 43 вопросов, позволяющих в баллах оценить степень невнимательности, гиперактивности и импульсивности. Для диагностики тревожности была выбрана шкала явной тревожности CMAS (в адаптации А.М. Прихожан). Успешность обучения ребенка оценивали по среднему баллу годовых отметок. Оценка рабочей памяти проводилась с помощью методики «Оперативная память».
Количественная оценка дефицита внимания производилась с помощью теста непрерывной деятельности TOVA (the Test of Variables of Attention), позволяющего оценить состояние внимания, уровень импульсивности и время реакции.
Регистрация электроэнцефалограммы (ЭЭГ) проводилась на 21-канальном цифровом энцефалографе. Рутинный (визуальный) анализ кривой состоял в оценке общего функционального состояния мозга, наличии и оценке выраженности изменений паттернов ЭЭГ и локализации патологических изменений. В группе детей с НКТ производился количественный анализ ЭЭГ до и после курса лечения. Абсолютная мощность ЭЭГ рассчитывалась в тета- (4—7 Гц), бета1- (14—20 Гц) диапазонах ЭЭГ в условиях «глаза закрыты» у основной исследуемой группы до и после проведенного лечения, группах СДВГ-К и контрольной. Высчитывалось отношение мощности тета-ритма к бета-ритму в каждом отведении. Использовалась программа WinEEG. Для анализа количественной ЭЭГ брались отрезки ЭЭГ длительностью не менее 1 мин.
Для лечения пациентов с НКТ был использован препарат Пантогам, который традиционно применяется при лечении СДВГ [31, 32]. В рамках данного открытого исследования пациенты получали Пантогам в дозе 750 мг/сут (по 1 таблетке (250 мг) 3 раза в день) в течение 8 нед, с постепенным наращиванием дозы в 1-ю неделю приема и постепенным снижением в последнюю неделю. Вечерний прием препарата производился до 18 ч. Оценка эффективности лечения проводилась через 8 нед после начала лечения.
Статистический анализ проводился с применением программного пакета Statistica 6.0 for Windows. Проверка гипотез о различии между групповыми средними арифметическими значениями осуществлялась с помощью двусторонних t -тестов Стьюдента для связанных либо несвязанных выборок; для проверки гипотезы об эффекте лечения по динамике клинических показателей применялся парный критерий Вилкоксона (критерий для парных наблюдений).
Исследование соответствовало всем положениям Хельсинкской декларации и получило одобрение в локальном Этическом комитете.
Результаты
В основной группе средний возраст появления симптомов НКТ составил 7,3±2,2 года. В абсолютном большинстве случаев родители детей из основной группы предъявляли жалобы на наличие у их детей медлительности в поведении, дневной сонливости, замедленного мышления. Наследственная отягощенность по проявлениям НКТ была выявлена в 3 случаях. В 17 (56,7%) случаях выявлено неблагополучие в перинатальном периоде (патология беременности и родов, гипоксически-ишемическая энцефалопатия, недоношенность). В дошкольном возрасте 16 (53,3%) детей наблюдались у врачей с задержкой психоречевого развития.
В группе сравнения средний возраст появления признаков СДВГ-К составил 4,8±2,1 года. В абсолютном большинстве случаев родители предъявляли жалобы на наличие у их детей невнимательности, гиперактивности и импульсивности. Наследственная отягощенность по проявлениям СДВГ в данной группе была выявлена в 14 (46,7%) случаях. При оценке анамнестических данных у детей с СДВГ-К в 8 (26,7%) случаях выявлено неблагополучие в перинатальном периоде (патология беременности и родов, гипокси-чески-ишемическая энцефалопатия, недоношенность). В дошкольном возрасте 7 (23,3%) детей наблюдались у неврологов с задержкой психомоторного, в том числе психоречевого развития.
Представленные в табл. 1 значения шкалы SNAP-IV в обеих группах свидетельствуют о том, что уровень невнимательности был примерно одинаковым, в то время как уровень гиперактивности и импульсивности у детей с СДВГ-К был достоверно выше (p<0,05). Кроме этого, у детей основной группы регистрировалось значительное повышение среднего уровня тревожности по сравнению с пациентами с СДВГ-К (p<0,05) и особенно с детьми из контрольной группы (p<0,01). Проверка оперативной памяти показала снижение уровня данного показателя как при НКТ (p<0,01), так и при СДВГ (p<0,01) по сравнению с контрольной группой. При этом достоверных различий между детьми с НКТ и СДВГ-К выявлено не было (см. табл. 1).
По данным психофизиологического теста TOVA выявлено достоверное увеличение (p<0,05) количества ошибок невнимательности как в первой, так и во второй половине теста в группах детей с СДВГ-К и НКТ по сравнению со здоровыми. Статистически достоверное увеличение ошибок импульсивности (p<0,05) у детей с СДВГ-К наблюдалось в обеих половинах теста, тогда как у детей с НКТ — только во второй половине теста. У детей с НКТ отмечалось достоверное увеличение времени реакции по сравнению со здоровыми детьми и детьми с СДВГ-К. В то время как достоверных различий времени реакции между группой детей с СДВГ-К и здоровыми детьми не зарегистрировано (табл. 3).
Таблица 1. Клинико-психологические показатели у пациентов с НКТ, СДВГ-К и в контрольной группе.
Table 1. Clinical and psychological indicators in patients with SCT, ADHD and in the control group.
Шкала |
Основная группа |
Группа сравнения |
Контрольная группа |
SNAP-IV, балл |
|||
невнимательность |
3,79±0,81** |
3,67±0,73** |
0,74±0,22 |
гиперактивность |
0,75±0,40## |
3,82±0,96 |
0,89±0,41 |
импульсивность |
0,83±0,32## |
4,06±0,90*# |
0,96±0,33 |
SCT, суммарный балл |
45,2±9,8**## |
27,4±8,7## |
13,6±5,3 |
Оперативная память, балл |
7,4±2,8** |
7,7±2,1** |
14,6±4,2 |
CMAS (тревожность), балл |
25,8±5,3**# |
20,4±6,1* |
13,9±4,6 |
Примечание. * — достоверность различий по сравнению с контрольной группой (p<0,05); ** — достоверность различий по сравнению с контрольной группой (p<0,01); # — достоверность различий по сравнению с группой сравнения (СДВГ-К) (p<0,05); ## — достоверность различий по сравнению с группой сравнения (СДВГ-К) (p<0,01).
Note. * — significance of differences compared to the control group (p<0.05); ** — significance of differences compared to the control group (p<0.01); # — significance of differences compared to the group of children with ADHD-C (p<0.05); ## — significance of differences compared to the group of children with ADHD-C (p<0.01).
Таблица 2. Клинико-психологические показатели у пациентов с НКТ до и после лечения препаратом Пантогам.
Table 2. Clinical and psychological indicators in patients with SCT before and after treatment with the Pantogam.
Шкала |
Пациенты с НКТ до лечения |
Пациенты с НКТ после лечения |
SNAP-IV, балл |
||
невнимательность |
3,79±0,81 |
2,11±0,43* |
гиперактивность |
0,75±0,40 |
0,92±0,46 |
импульсивность |
0,83±0,32 |
0,91±0,37 |
SCT, суммарный бал |
45,2±9,8 |
31,3±7,2** |
Оперативная память, балл |
7,4±2,8 |
10,2±4,3* |
CMAS (тревожность), балл |
25,8±5,3 |
23,7±5,8 |
Примечание. * — p<0,05; ** — p<0,01.
Note. * — p<0.05; ** — p<0.01.
Рутинный анализ ЭЭГ у всех детей в исследуемых группах показал отсутствие пароксизмальных изменений на фоновой ЭЭГ, эпилептиформной активности, грубых очаговых изменений биопотенциалов до и после проведенного лечения.
Анализ отношения абсолютных мощностей тета-ритма к бета1-ритму между исследуемой группой детей с НКТ и контрольной группой показал, что статистически значимое увеличение (p<0,05) соотношения наблюдалось в лобно-центральных (F3, Fz, F4, F8, F7, C3, Cz, C4) отведениях обоих полушарий (рис. 1). Также статистически значимое увеличение этого отношения наблюдалось и между контрольной группой и группой пациентов с СДВГ-К (p<0,05). Статистически значимых различий отношения тета-ритма к бета1-ритму между группами детей с НКТ и СДВГ-К не выявлено.
Рис. 1. Данные отношения абсолютной мощности тета-диапазона к бета1-диапазону (TBR) в контрольной группе, группе детей с СДВГ и группе детей с НКТ до лечения.
Fig. 1. Absolute theta to beta-1 power ratio (TBR) data in the control group, the group of children with ADHD, and the group of children with SCT before treatment.
При повторной оценке состояния после лечения препаратом Пантогам статистически значимое улучшение было отмечено у 19 (63,3%) детей с НКТ. Дети отмечали снижение дневной сонливости, а родители — уменьшение медлительности у своих детей. Кроме этого, после лечения наблюдалось достоверное снижение показателей по шкале SCT (p<0,01) (см. табл. 2). В 11 (36,7%) случаях положительных изменений не отмечалось. Результаты психологического исследования показали достоверное улучшение показателей оперативной памяти после проведенного лечения. Достоверных изменений показателя тревожности не отмечалось.
Повторное психофизиологическое исследование TOVA у детей с НКТ после курса лечения выявило статистически достоверное уменьшение количества ошибок невнимательности в обеих половинах теста (p<0,05). Кроме этого, зарегистрировано достоверное снижение времени реакции в обеих половинах теста (p<0,05) (табл. 4). Статистически значимого изменения показателя импульсивности в обеих половинах теста не зарегистрировано.
Повторное энцефалографическое исследование с вычислением отношения абсолютных мощностей тета-ритма к бета1-ритму у исследуемой группы детей с НКТ до и после проведенного лечения препаратом Пантогам показало, что отношение исследуемых ритмов уменьшилось. Данное снижение этого показателя было статистически значимо (p<0,05) в центральных отведениях обоих полушарий и в теменно-височных отведениях левого полушария (F8, F7, C3, C4, T5, P3) (рис. 2 ).
Рис. 2. Данные отношения абсолютной мощности тета-диапазона к бета1-диапазону в группе детей с НКТ до и после лечения препаратом Пантогам.
Fig. 2. Data on the ratio of the absolute power of the theta to the beta-1 in the group of children with SCT before treatment and after treatment with the Pantogam.
В 4 (13,3%) случаях на фоне приема Пантогама были зарегистрированы нарушения сна в виде появления трудностей при засыпании. Кроме этого, в 3 (10,0%) случаях родители отметили проявления гипервозбудимости и эмоциональной лабильности. Данные побочные эффекты носили преходящий характер, не приводили к прерыванию терапии и прекратились после окончания курса лечения. Другие нежелательные побочные эффекты и осложнения не выявлялись.
Таблица 3. Средние значения показателей TOVA в группах.
Table 3. Mean values of TOVA scores in groups.
Показатель |
Основная группа |
Группа сравнения |
Контрольная группа |
|||
первая половина теста |
вторая половина теста |
первая половина теста |
вторая половина теста |
первая половина теста |
вторая половина теста |
|
Ошибки пропуска значимых стимулов, % |
8,1±3,7* |
15,3±4,1 * |
7,9±2,1* |
13,2±3,3* |
3,1±1,1 |
2,9±1,7 |
Ложные тревоги, % |
3,4±2,3 |
22,4±5,4*# |
8,7±3,8*# |
21,6±6,7* |
2,7±1,5 |
7,4±2,1 |
Время реакции, мс |
568±102* |
541±79* |
501±71# |
443±62# |
493±57 |
402±42 |
Примечание. # — достоверность различий между основной группой и группой сравнения (p<0,05); * — достоверность различий по сравнению с соответствующим показателем в контрольной группе (p<0,05).
Note. # — significance of differences between comparison groups (p<0.05); * — significance of differences compared with the corresponding indicator in the control group (p<0.05).
Таблица 4. Средние значения показателей TOVA в группе пациентов с НКТ до и после лечения препаратом Пантогам.
Table 4. Average values of TOVA indicators in the group of patients with SCT before and after treatment with Pantogam.
Показатель |
До лечения |
После лечения |
||
первая половина теста |
вторая половина теста |
первая половина теста |
вторая половина теста |
|
Ошибки пропуска значимых стимулов, % |
8,1±3,7 |
15,3±4,1 |
5,5±2,4* |
9,4±3,3* |
Ложные тревоги, % |
3,4±2,3 |
22,4±5,4 |
3,1±2,7 |
19,4±4,9 |
Время реакции, мс |
568±102 |
541±79 |
517±82* |
461±69* |
Примечание. * — достоверность различий по сравнению с соответствующим показателем до лечения (p<0,05).
Note. * — significance of differences compared with of corresponding results with the corresponding treatment indicators (p<0.05).
Обсуждение
НКТ является «зонтичным понятием», до сих пор не решен вопрос, является ли данная ситуация проявлением СДВ (без гиперактивности) или это самостоятельное расстройство. В рамках данного исследования продемонстрированы клинические и психофизиологические различия НКТ с наиболее частым типом СДВГ — комбинированным.
Обращает на себя внимание, что в исследуемой группе соотношение мальчиков и девочек примерно 1:1, тогда как среди детей с СДВГ-К это соотношение равно 4:1. В связи с этим нужно отметить работу R. Barkley [34], в которой подчеркивалось, что если симптомы СДВГ значительно чаще встречаются у мальчиков, чем у девочек, то при НКТ таких гендерных различий не регистрируется. Кроме этого, можно увидеть достоверно более поздний возраст начала проявлений НКТ по сравнению с проявлениями СДВГ. Возможно, родители обращают внимание на проявления НКТ только при начале обучения ребенка.
Следует отметить, что при изучении анамнеза для детей с НКТ более характерным оказалось неблагополучие в перинатальном периоде и задержки темпов психоречевого развития. Для детей с СДВГ-К более характерной оказалась наследственная отягощенность, а задержки психоречевого развития в анамнезе отмечались значительно реже.
Согласно данным литературы и результатам проведенного исследования, для детей с НКТ не характерно повышение гиперактивности и импульсивности по шкале SNAP-IV, тогда как у детей с СДВГ эти показатели статистически достоверно выше, причем как по шкале SNAP-IV, так и по тесту TOVA, но только в первой половине теста. Во второй половине теста TOVA у пациентов основной группы показатель ошибок импульсивности больше, чем в группе контроля, но статистически не различается с группой сравнения. Таким образом, нарушения управляющих функций, лежащие в основе СДВГ, у детей с НКТ выражены меньше. Для детей с НКТ менее характерен дефицит процессов торможения (inhibition control), являющийся одним из звеньев патогенеза СДВГ.
Результаты психофизиологического исследования TOVA также показали, что дети с НКТ характеризуются более выраженными нарушениями внимания по сравнению со здоровыми сверстниками и даже по сравнению детьми с СДВГ-К. Если у детей невнимательность при СДВГ чаще является следствием нарушений селективного внимания (выделение существенной информации от второстепенной), то дети с НКТ характеризуются снижением общего уровня функциональной активности, склонностью к сонливости и дремотному состоянию (drowsiness) [33, 34].
Также у группы детей с НКТ отмечается повышенный уровень тревожности по сравнению с контрольной группой и с группой детей с СДВГ-К. Некоторые авторы отмечают, что в отличие от СДВГ НКТ не сочетается с оппозиционно-вызывающим расстройством [30], но в большей степени ассоциируется с интернализирующими симптомами, такими как тревога и депрессия [35—37].
Исследования нейрофизиологических показателей при СДВГ часто обнаруживают изменения в тета-диапазоне (4—8 Гц), в бета-диапазоне (14—30 Гц) и также в отношении между этими двумя частотными диапазонами (так называемое отношение тета/бета (theta/beta ratio TBR)). Это отношение (TBR) тета-колебаний, связанных с сонливыми и несфокусированными состояниями, к бета-колебаниям, связанным с возбуждением коры. В большинстве исследований показано, что дети с СДВГ, как правило, демонстрируют большую фронтоцентральную тета-активность в состоянии покоя на фоне как закрытых, так и открытых глаз [38—41]. Считается, что больший TBR отражает недостаточное возбуждение коры и менее сфокусированные нейронные состояния. Метааналитические исследования подтверждают, что TBR является существенным различием между людьми с СДВГ и здоровыми [42, 43].
В настоящем исследовании (см. рис. 1) в группах детей с СДВГ-К и с НКТ наблюдается статистически достоверное увеличение показателя TBR по сравнению с группой контроля во фронтальных и особенно центральных областях коры головного мозга. Однако между двумя группами имеются некоторые различия по показателю TBR, которые отмечаются преимущественно в левой теменной области, где у детей с НКТ отношение мощности тета-ритма к бета1 выше, чем у группы детей с СДВГ-К. Такие же различия функционирования мозга были получены и в другом исследовании НКТ у детей [44]. Оно выявило признаки гипоактивности в левой верхней теменной доле во время выполнения задания, что позволило предположить, что НКТ может быть связан с переориентацией или смещением внимания. Предполагается, что симптомы НКТ более тесно связаны с показателями устойчивости внимания, а не торможения. Этот вывод согласуется с выводом некоторых авторов о том, что существует дифференциально более сильная связь между НКТ и симптомами невнимательности при СДВГ, чем симптомами гиперактивности/импульсивности [6, 45]. В целом результаты исследований согласуются с предположением о том, что НКТ может быть связан с отчетливой проблемой внимания. Конечно, необходимы дополнительные исследования, такие как вызванные потенциалы, вызванная синхронизация/десинхронизация ЭЭГ, чтобы определить, представляет ли НКТ отдельное расстройство внимания и какие конкретные области мозга и мозговые сети связаны с симптомами НКТ.
Результаты проведенного исследования позволяют сказать, что применение препарата Пантогам приводит к значительному улучшению у детей с НКТ. После лечения отмечается значительное снижение показателей, характеризующих низкий когнитивный темп и достоверное улучшение памяти. Также регистрируются улучшение внимания и уменьшение времени реакции по данным как шкалы SNAP-IV, так и теста TOVA.
По данным анализа отношения абсолютных мощностей тета-ритма к бета1-ритму, после проведенного лечения отмечается снижение этого показателя в заднелобных и центральных зонах коры головного мозга обоих полушарий, в левой теменной области, а также небольшое снижение TBR во фронтальных областях коры больших полушарий. Это позволяет предположить увеличение уровня общей активации коры головного мозга после применения препарата Пантогам.
Немаловажно то, что применение препарата Пантогам не сопровождается выраженными нежелательными побочными реакциями и осложнениями.
В целом результаты проведенного исследования подтвердили данные литературы о том, что НКТ в большей степени является не вариантом СДВГ, а самостоятельным расстройством, требующим дальнейшего изучения с использованием различных методов и тестов.
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов. The authors declare no conflicts of interest.
Литература/References
1. Becker SP, Langberg JM. Sluggish cognitive tempo among young adolescents with ADHD: relations to mental health, academic, and social functioning. J Atten Disord. 2013;17(8):681-689.
https://doi.org/10.1177/1087054711435411
2. Wood WLM, Potts HE, Lewandowski LJ, Lovett BJ. Sluggish Cognitive Tempo and Speed of Performance. J Atten Disord. 2017;21(8):684-690.
https://doi.org/10.1177/1087054716666322
3. Becker SP, Epstein JN, Burns GL, et al. Academic functioning in children with and without sluggish cognitive tempo. J Sch Psychol. 2022;95:105-120. https://doi.org/10.1016/j.jsp.2022.10.001
4. Tamm L, Epstein JN, Orban SA, et al. Neurocognition in children with cognitive disengagement syndrome: accurate but slow. Child Neuropsychol. 2023;2:1-20. https://doi.org/10.1080/09297049.2023.2185215
5. Saxbe C, Barkley RA. The second attention disorder? Sluggish cognitive tempo vs. attention-deficit/hyperactivity disorder: update for clinicians. J Psy-chiatr Pract. 2014;20(1):38-49.
https://doi.org/10.1097/01.pra.0000442718.82527.cd
6. Barkley RA. Sluggish Cognitive Tempo: A (Misnamed) Second Attention Disorder? J Am Acad Child Adolesc Psychiatry. 2016;55(3):157-158.
https://doi.org/10.1016/j.jaac.2015.12.007
7. Barkley RA. Distinguishing sluggish cognitive tempo from atten-tion-deficit/hyperactivity disorder in adults. J Abnorm Psychol. 2012;121(4):978-990.
https://doi.org/10.1037/a0023961
8. Barkley RA. Distinguishing sluggish cognitive tempo from ADHD in children and adolescents: executive functioning, impairment, and comorbidity. J Clin Child Adolesc Psychol. 2013;42(2):161-173.
https://doi.org/10.1080/15374416.2012.734259
9. Becker SP, Leopold DR, Burns GL, et al. The Internal, External, and Diagnostic Validity of Sluggish Cognitive Tempo: A Meta-Analysis and Critical Review. J Am Acad Child Adolesc Psychiatry. 2016;55(3):163-178.
https://doi.org/10.1016/j.jaac.2015.12.006
10. Mayes SD, Waschbusch DA, Mattison RE, et al. Stability of sluggish cognitive tempo compared to externalizing and internalizing parent symptom ratings from age 9 to 8 years follow-up in a population-based sample. Journal of Psychopathology and Behavioral Assessment. 2022;44(4):913-923.
https://doi.org/10.1007/s10862-022-09977-5
11. Li F, Luo J, Qi Y, et al. The prevalence of SCT in China, its comorbidity with ADHD and its association with life events and parental-rearing behaviors. Sci Rep. 2023;13(1):16946.
https://doi.org/10.1038/s41598-023-43225-4
12. Burns GL, Becker SP. Sluggish Cognitive Tempo and ADHD Symptoms in a Nationally Representative Sample of U.S. Children: Differentiation Using Categorical and Dimensional Approaches. J Clin Child Adolesc Psychol. 2021;50(2):267-280. https://doi.org/10.1080/15374416.2019.1678165
13. Ekinci O, ipek Ba§ SA, Ekinci N, et al. Sluggish cognitive tempo is associated with autistic traits and anxiety disorder symptoms in children with atten-tion-deficit/hyperactivity disorder. Braz J Psychiatry. 2021;43(2):153-159. https://doi.org/10.1590/1516-4446-2020-0965
14. Mayes SD, Calhoun SL, Waschbusch DA. Relationship between sluggish cognitive tempo and sleep, psychological, somatic, and cognitive problems and impairment in children with autism and children with ADHD. Clinical Child Psychology and Psychiatry. 2021;26:518-530. https://doi.org/10.1177/1359104520978459
15. Becker SP, Willcutt EG, Leopold DR, et al. Report of a Work Group on Sluggish Cognitive Tempo: Key Research Directions and a Consensus Change in Terminology to Cognitive Disengagement Syndrome. J Am Acad Child Adolesc Psychiatry. 2023;62(6):629-645. https://doi.org/10.1016/j.jaac.2022.07.821
16. Moruzzi S, Rijsdijk F, Battaglia M. A twin study of the relationships among inattention, hyperactivity/impulsivity and sluggish cognitive tempo problems. J Abnorm Child Psychol. 2014;42(1):63-75.
https://doi.org/10.1007/s10802-013-9725-0
17. Bolat H, Ercan ES, Unsel-Bolat G, et al. DRD4 genotyping may differentiate symptoms of attention-deficit/hyperactivity disorder and sluggish cognitive tempo. Braz J Psychiatry. 2020;42(6):630-637.
https://doi.org/10.1590/1516-4446-2019-0630
18. Becker SP, Luebbe AM, Greening L, et al. A Preliminary Investigation of the Relation Between Thyroid Functioning and Sluggish Cognitive Tempo in Children. J Atten Disord. 2017;21(3):240-246.
https://doi.org/10.1177/1087054712466917
19. Graham DM, Crocker N, Deweese BN. Prenatal alcohol exposure, attentiondeficit/hyperactivity disorder, and sluggish cognitive tempo. Alcohol Clin Exp Res. 2013;37:E338-E346.
https://doi.org/10.1111/j.1530-0277.2012.01886.x
20. Camprodon-Rosanas E, Ribas-Fito N, Batlle-Vila S. Sluggish cognitive tempo: sociodemographic, behavioral, and clinical characteristics in a population of Catalan school children. J Atten Disord. 2017;21(8):632-641.
https://doi.org/10.1177/1087054716652477
21. Mahdavi S, Hasper E, Donders J. Sluggish cognitive tempo in children with traumatic brain injuries. Appl Neuropsychol Child. 2021;10(3):240-246. https://doi.org/10.1080/21622965.2019.1674653
22. East PL, Doom JR, Blanco E, et al. Iron Deficiency in Infancy and Sluggish Cognitive Tempo and ADHD Symptoms in Childhood and Adolescence. J Clin Child Adolesc Psychol. 2023;52(2):259-270.
https://doi.org/10.1080/15374416.2021.1969653
23. Musicaro RM, Ford J, Suvak MK, et al. Sluggish cognitive tempo and exposure to interpersonal trauma in children. Anxiety, Stress & Coping: An International Journal. 2020;33(1):100-114.
https://doi.org/10.1080/10615806.2019.1695124
24. Fredrick JW, Becker SP. Sluggish Cognitive Tempo Symptoms, But Not ADHD or Internalizing Symptoms, Are Uniquely Related to Self-Reported Mind-Wandering in Adolescents With ADHD. J Atten Disord. 2021;25(11):1605-1611. https://doi.org/10.1177/1087054720923091
25. Karimi N, Shahgholian M. The relationship between child abuse and Sluggish Cognitive Tempo with the mediating role of experimental avoidance and the moderating role of attention deficit-hyperactivity disorder. Journal of Modern Psychological Researches. 2022;17(67):229-237.
https://doi.org/10.22034/jmpr.2022.15311
26. Агрис А.Р. Когнитивные и личностные особенности детей с низким темпом деятельности и синдромом дефицита внимания. Современная зарубежная психология. 2013;1:5-21.
Agris AR. Kognitivnye i lichnostnye osobennosti detei s nizkim tempom deyatel’nosti i sindromom defitsita vnimaniya. Sovremennaya zarubezhnaya psikhologiya. 2013;1:5-21. (In Russ.).
27. Lee S, Burns GL, Becker SP. Can Sluggish Cognitive Tempo Be Distinguished from ADHD Inattention in Very Young Children? Evidence From a Sample of Korean Preschool Children. J Atten Disord. 2017;21(8):623-631. https://doi.org/10.1177/1087054716680077
28. Tamm L, Garner AA, Loren REA, et al. Slow sluggish cognitive tempo symptoms are associated with poorer academic performance in children with ADHD. Psychiatry Res. 2016;242:251-259.
https://doi.org/10.1016/j.psychres.2016.05.054
29. Jacobson LA, Mahone EM. Sluggish Cognitive Tempo Predicts Academic Fluency, Beyond Contributions of Core Academic Skills, Attention, and Motor Speed. J Atten Disord. 2019;23(14):1703-1710.
https://doi.org/10.1177/1087054718776468
30. Lee S, Burns GL, Snell J, McBurnett K. Validity of the sluggish cognitive tempo symptom dimension in children: sluggish cognitive tempo and ADHD-inattention as distinct symptom dimensions. J Abnorm Child Psychol. 2014;42(1):7-19. https://doi.org/10.1007/s10802-013-9714-3
31. Куприянова Т.А., Корень Е.В. Повышение эффективности лечения гиперкинетических расстройств с применением пантогама. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2016;116(6):66-69.
Kupriianova TA, Koren’ EV. Pantogam augmentation in hyperkinetic behavior disorder treatment. S.S. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry. 2016;116(6):66-69. (In Russ.).
https://doi.org/10.17116/jnevro20161166166-69
32. Заваденко Н.Н., Суворинова Н.Ю., Вакула И.Н. и др. Фармакотерапия синдрома дефицита внимания с гиперактивностью у детей: результаты многоцентрового двойного слепого плацебо-контролируе-мого исследования гопантеновой кислоты. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2017;117(5):39-45.
Zavadenko NN, Suvorinova NIu, Vakula IN, et al. Pharmacotherapy of attention deficit hyperactivity disorder in children: the results of a multicenter double-blind placebo-controlled study of hopantenic acid. S.S. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry. 2017;117(5):39-45. (In Russ.).
https://doi.org/10.17116/jnevro20171175139-45
33. Becker SP, Marshall SA, McBurnett K. Sluggish cognitive tempo in abnormal child psychology: an historical overview and introduction to the special section. J Abnorm Child Psychol. 2014;42(1):1-6.
https://doi.org/10.1007/s10802-013-9825-x
34. Barkley RA. Sluggish cognitive tempo (concentration deficit disorder?): current status, future directions, and a plea to change the name. J Abnorm Child Psychol. 2014;42(1):117-125.
https://doi.org/10.1007/s10802-013-9824-y
35. Fredrick JW, Becker SP. Sluggish Cognitive Tempo (Cognitive Disengagement Syndrome) and Academic Functioning: A Systematic Review and Agenda for Future Research. Clin Child Fam Psychol Rev. 2023;26(1):82-120. https://doi.org/10.1007/s10567-022-00411-6
36. Becker SP, McQuade JD. Physiological Correlates of Sluggish Cognitive Tempo in Children: Examining Autonomic Nervous System Reactivity during Social and Cognitive Stressor Tasks. J Abnorm Child Psychol. 2020;48(7):923-933.
https://doi.org/10.1007/s10802-020-00651-6
37. Smith ZR, Zald DH, Lahey BB. Sluggish Cognitive Tempo and Depressive Symptoms in Children and Adolescents Predict Adulthood Psychopathology. J Abnorm Child Psychol. 2020;48(12):1591-1601.
https://doi.org/10.1007/s10802-020-00692-x
38. Bresnahan SM, Barry RJ. Specificity of quantitative EEG analysis in adults with attention deficit hyperactivity disorder. Psychiatry Res. 2002;112(2):133-144.
https://doi.org/10.1016/s0165-1781(02)00190-7
39. Clarke AR, Barry RJ, McCarthy R, Selikowitz M. EEG-defined subtypes of children with attention-deficit/hyperactivity disorder. Clin Neurophysiol. 2001;112(11):2098-2105.
https://doi.org/10.1016/s1388-2457(01)00668-x
40. Монастра В.Дж., Любар Дж.Ф., Линден М. Разработка процесса количественного электроэнцефалографического сканирования при синдроме дефицита внимания и гиперактивности: исследования надежности и валидности. Нейропсихология. 2001;15:136-144.
Monastra VDzh, Lyubar DzhF, Linden M. The development of a quantitative electroencephalographic scanning process for attention deficithyperactivity disorder: reliability and validity studies. Neiropsikhologiya. 2001;15:136-144. (In Russ.).
https://doi.org/10.1037/0894-4105.15.1.136
41. Снайдер С.М., Холл Дж.Р. Метаанализ количественной мощности ЭЭГ, связанной с синдромом дефицита внимания и гиперактивности. Клин. Нейрофизиология. 2006;23:440-455.
Snaider SM, Kholl DzhR. A meta-analysis of quantitative EEG power associated with attention-deficit hyperactivity disorder. Klin. Neirofiziologiya. 2006;23:440-455. (In Russ.).
https://doi.org/10.1097/01.wnp.0000221363.12503.78
42. Jarrett MA, Rapport HF, Rondon AT, Becker SP. ADHD Dimensions and Sluggish Cognitive Tempo Symptoms in Relation to Self-Report and Laboratory Measures of Neuropsychological Functioning in College Students. J Atten Disord. 2017;21(8):673-683.
https://doi.org/10.1177/1087054714560821
43. Snyder SM, Hall JR, Cornwell SL, Quintana H. Review of clinical validation of ADHD behavior rating scales. Psychol Rep. 2006;99(2):363-378.
https://doi.org/10.2466/pr0.99.2.363-378
44. Fassbender C, Krafft CE, Schweitzer JB. Differentiating SCT and inattentive symptoms in ADHD using fMRI measures of cognitive control. Neuroimage Clin. 2015;8:390-397.
https://doi.org/10.1016/j.nicl.2015.05.007
45. Willcutt EG. The prevalence of DSM-IV attention-deficit/hyperactivity disorder: a meta-analytic review. Neurotherapeutics: the journal of the American Society for Experimental NeuroTherapeutics. 2012;9(3):490-499. https://doi.org/10.1007/s13311-012-0135-8
________________
Clinical and neurophysiological manifestations of sluggish cognitive tempo in children
© L.S. CHUTKO1, E.A. YAKOVENKO1, S.YU. SURUSHKINA1, T.I. ANISIMOVA1, D.V. CHEREDNICHENKO1, M.D. DIDUR1,
S.A. CHEKALOVA2
1N. Bechtereva Institute of Human BraIn Russian Academy of Sciences, St. Petersburg, Russia;
2Research Institute of Hygiene and Health Protection of Children and Adolescents, Moscow, Russia
Abstract
Objective. To study the clinical and neurophysiological features of children with low cognitive tempo (NCT), as well as the effectiveness of the drug Pantogam in the treatment of this pathology.
Material and methods. A total of 90 children aged 8 to 10 years were examined. Of these, the main study group consisted of 30 children with NCT, the comparison group consisted of 30 children with a combined type of attention deficit hyperactivity disorder ADHD (ADHD-K), the control group consisted of 30 children without neuropsychiatric disorders. The study used clinical, neurophysiological (electroencephalography (EEG)) and parametric methods. The CMAS scale of apparent anxiety (The Children’s Form of Manifest Anxiety Scale), the SNAP-IY scale (assessment of the degree of inattention, hyperactivity and impulsivi-ty), the TOVA computer test (the Test of Variables of Attention), the scale «SCT» (Sluggish Cognitive Tempo) for assessing manifestations of low cognitive tempo, the «RAM» technique for quantifying working memory. Pantogam was used to treat patients at a dose of 750 mg per day for 8 weeks.
Results. Patients with NCT are characterized by more pronounced attention disorders compared with healthy peers and with children with ADHD-K, and they have a decrease in mainly not selective attention, but the overall level of functional activity. Also, the group of children with NCT has an increased level of anxiety compared to the group of children with ADHD. A comparative analysis of the level of impulsivity showed that children with NCT are less characterized by a deficit in inhibition processes. According to the quantitative analysis of the EEG, specific changes in functional activity in the frontal and central regions of the cerebral cortex were revealed (a statistically significant increase in the ratio of absolute theta rhythm to beta1 rhythm, compared with other groups), reflecting insufficient cortical arousal and less focused neural states. When re-evaluating the condition of children with NCT after a course of therapy with Pantogam, an improvement in the form of a decrease in the degree of inattention, the severity of memory impairment and a decrease in reaction time was recorded in 60% of cases. According to quantitative EEG analysis, there was a significant decrease in the ratio of absolute theta rhythm to beta1 rhythm in the central leads of both hemispheres and in the parietal-temporal leads of the left hemisphere, indicating an increase in the level of overall activation of the cerebral cortex after a course of treatment.
Conclusion. Clinical and neurophysiological differences were revealed in patients with NCT and with combined ADHD. It has been shown that the use of Pantogam for the treatment of children with NCT leads not only to a decrease in the main manifestations of this disorder, but also to an improvement in the functional state of the brain.
Keywords: sluggish cognitive tempo, ADHD, executive brain functions, Pantogam.
Information about the authors:
Chutko L.S. — orcid.org/0000-0002-1065-9859
Yakovenko E.A. — orcid.org/0000-0001-7249-3332
Surushkina S.Yu. — orcid.org/0000-0001-9510-7182
Anisimova T.I. — orcid.org/0000-0002-1508-9584
Corresponding author: Chutko L.S. — e-mail: chutko5@mail.ru
Cherednichenko D.V. — orcid.org/0000-0002-5015-5073
Didur M.D. — orcid.org/0000-0003-4086-5992
Chekalova S.A. — orcid.org/0000-0002-8564-3755
To cite this article:
Chutko LS, Yakovenko EA, Surushkina SYu, Anisimova TI, Cherednichenko DV, Didur MD, Chekalova SA. Clinical and neurophysiological manifestations of sluggish cognitive tempo in children. 5.5. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry. 2024;124(5):1—8. (In Russ.).
doi.org/10.17116/jnevro20241240511
Комментарии
ПРАКТИКА ПЕДИАТРА